L'Ufficio del Direttore dell'Intelligence Centrale degli Stati Uniti (DCI) fu istituito dal presidente degli Stati Uniti Harry Truman il 23 gennaio 1946 con l'ammiraglio Sidney Souers che occupava la posizione. Il DCI coordinava le attività di intelligence tra e tra le varie agenzie di intelligence degli Stati Uniti, chiamate anche American Intelligence Community.
Fino all'aprile 2005, il DCI serviva anche come direttore de-facto della Central Intelligence Agency e veniva spesso chiamato colloquialmente "direttore della CIA". Dopo gli attacchi terroristici dell'11 settembre 2001 contro gli Stati Uniti e la successiva indagine della Commissione dell'11 settembre, è cresciuto un movimento per riorganizzare la comunità di intelligence. Questo movimento ha portato alla creazione, il 21 aprile 2005, dell'Office of the Director of National Intelligence (DNI), nel cui ambito si trovava il portafoglio di lavoro che era stato svolto in precedenza dal Director of Central Intelligence. Quest'ultima posizione ha poi cessato di esistere.