L'Ipswich Town F.C. è nato come squadra amatoriale nel 1878 e si chiamava "Ipswich A.F.C.". Il club giocò molte partite nell'area locale e vinse diverse competizioni di coppa. Nel 1936, diventarono un club professionale e si unirono ad una lega chiamata "Southern League" che vinsero nella loro prima stagione. Nel 1938, furono eletti a far parte della Football League e giocarono in "Division Three (South)" fino alla fine della stagione 1954, quando furono promossi in "Division Two".
Nel 1961, l'Ipswich Town vinse la sua divisione e fu promosso al livello più alto del calcio inglese, la "Division One". Il club continuò a vincere questa divisione la stagione successiva. Questo permise loro di giocare nella competizione calcistica europea, la Coppa Europa, la stagione successiva. Due anni dopo, furono rimandati in "Division Two" dove rimasero per quattro anni prima di essere promossi di nuovo in "Division One", nel 1968. Poco dopo, Bobby Robson divenne il manager del club e li condusse al successo sia nel calcio inglese che in quello europeo. Nel 1978 l'Ipswich vinse la FA Cup allo stadio di Wembley, battendo l'Arsenal F.C. per 1-0. Un ulteriore successo arrivò nel 1981 quando l'Ipswich sconfisse la squadra olandese AZ Alkmaar.
A Bobby Robson fu chiesto di diventare manager della nazionale inglese di calcio nel 1982, così lasciò il club. L'Ipswich non fece bene nelle stagioni successive e fu retrocesso in "Division Two" nel 1986. Rimasero qui fino al 1993 quando vinsero la divisione e la promozione nella nuova Premier League inglese. Seguirono due stagioni povere, compresa una sconfitta per 9-0 dal Manchester United, ancora oggi la più grande sconfitta nella storia della Premier League. Nel 1995 l'Ipswich fu retrocesso ancora una volta e rimase in seconda divisione del calcio inglese fino alla promozione nel 2000 dopo aver battuto il Barnsley nei play-off a Wembley per 4-2.
Nella loro prima stagione in Premier League, l'Ipswich finì quinto; questo significava che si qualificarono per giocare in Coppa UEFA la stagione successiva. Anche se il club ha giocato bene nella competizione europea, sono stati poveri in Premier League. Finirono in fondo e furono retrocessi in Division One, ora chiamata Football League Championship. L'Ipswich fu retrocesso in League 1 dopo la stagione 18/19, finendo in fondo al campionato.