I primi coloni arrivarono nell'inverno del 1836 dalla contea di Harris, in Georgia. Il leader di questi coloni era il giudice John J. Harper. Volevano costruire una città che sarebbe stata il centro religioso ed educativo di questa zona.
Auburn fu menzionata ufficialmente per la prima volta il 2 febbraio 1839. A quel tempo copriva un'area di 2 miglia quadrate (5,2 chilometri quadrati). A quel tempo furono costruite chiese metodiste e battiste e anche una scuola. A metà degli anni 1840, oltre alla scuola elementare, furono fondate diverse accademie per ragazzi e ragazze. Nel 1858, dei circa 1.000 residenti liberi di Auburn, circa 500 erano studenti.
Nel 1856, la legislatura statale permise di costruire un college metodista, l'East Alabama Male College di Auburn. Questo college, ora Auburn University, aprì le sue porte nel 1859. Offriva un'educazione classica e liberale.
Con la guerra civile nel 1861, Auburn si svuotò rapidamente. Tutte le scuole e la maggior parte delle imprese chiusero. Auburn fu sede di un ospedale per i soldati confederati texani.
Dopo la guerra civile, Auburn entrò in una lunga depressione. Le scuole pubbliche non riaprirono fino alla metà degli anni 1870. La maggior parte delle imprese rimase chiusa. Una serie di incendi negli anni 1860 e 1870 bruciò il centro della città. L'East Alabama Male College fu consegnato allo stato nel 1872.
Nel 1892, il college divenne il primo college quadriennale in Alabama dove le donne sono autorizzate a studiare. Questo, combinato con nuove imprese di finanziamento, ha permesso alla città di iniziare ad espandersi di nuovo. Nel 1910, la popolazione di Auburn era tornata al suo livello prebellico. I campionati della SIAA Conference vinti dalla squadra di football del college di Auburn portarono attenzione e supporto ad Auburn. Questo aiutò a riempire le casse della città.
Il denaro cominciò a fluire di nuovo in Auburn con l'entrata dell'America nella seconda guerra mondiale. Il campus di Auburn fu trasformato in un campo di addestramento per gli specialisti tecnici delle forze armate. Dopo la guerra, Auburn fu inondata da soldati che tornavano a scuola grazie al G.I. Bill.
A causa di questo aumento di studenti, Auburn iniziò un periodo di crescita che durò fino agli anni '50 e '60. Auburn crebbe al di fuori dei confini originali della città. Auburn crebbe fino a raggiungere un'area di quasi 24 miglia quadrate (62 chilometri quadrati). Nel 1957 iniziò la costruzione dell'Interstate 85. Questa collegava Auburn alle principali città dello stato. Permise alla Auburn University di programmare più partite di calcio in casa ad Auburn. Ha anche spinto il settore del turismo ad Auburn.
La crescita rallentò un po' negli anni '70. Una serie di tagli al bilancio rese chiaro che la concentrazione economica di Auburn sulla Auburn University metteva la città in una brutta posizione.
Una serie di rapporti negli anni '80 e '90 ha reso il sistema scolastico pubblico di Auburn tra i migliori dello stato. Tra il 1980 e il 2003, la popolazione di Auburn è cresciuta del 65%. L'economia di Auburn si è espansa del 220%. Con la crescita sono arrivati i problemi della dispersione urbana. Questo è diventato il principale problema politico di Auburn al volgere del 21° secolo.
