La Bonham Carter non ha ricevuto alcuna formazione formale nella recitazione. Nel 1979 ha vinto un concorso nazionale di scrittura e ha usato il premio in denaro per pagare la sua entrata nell'elenco degli attori 'Spotlight'. Fece la sua prima apparizione all'età di 16 anni in uno spot televisivo. Ebbe anche una parte minore in un film per la TV, A Pattern of Roses nel 1983. Il suo primo ruolo da protagonista fu in Lady Jane nel 1984, che ricevette recensioni miste. Ha interpretato la regina d'Inghilterra quando è stata scelta per il ruolo di Anna Bolena nella miniserie ITV1, Enrico VIII. È stata limitata nella recitazione dal momento che era incinta del suo primo figlio al momento delle riprese.
La sua performance di successo fu in A Room with a View nel 1985, quando interpretò Lucy Honeychurch. Carter apparve anche in episodi di Miami Vice come interesse amoroso di Don Johnson durante la stagione 1986-87. Fece un'audizione per il ruolo di Nancy Spungen in Sid and Nancy nel 1986, ma perse il ruolo per Chloe Webb. Questi primi ruoli la portarono ad essere catalogata come "regina del corsetto" e "rosa inglese". Ha ampliato la sua gamma di recitazione in film più recenti come Fight Club, Wallace & Gromit: The Curse of the Were-Rabbit, e in Charlie and the Chocolate Factory di Tim Burton, Corpse Bride, Big Fish, e Sweeney Todd.
La Bonham Carter ha interpretato Bellatrix Lestrange in Harry Potter e l'Ordine della Fenice, Harry Potter e il Principe Mezzosangue e Harry Potter e i Doni della Morte parti 1 e 2. Ha ricevuto buone recensioni come Lestrange, essendo stata descritta come un "talento brillante ma sottoutilizzato". Ha poi interpretato Mrs. Lovett in Sweeney Todd, anch'esso uscito nel 2007.
Nel maggio del 2006, la Bonham Carter ha lanciato la sua linea di moda chiamata "The Pantaloonies", con la stilista di costumi da bagno Samantha Sage. La prima collezione si chiama "Bloomin' Bloomers" ed è una selezione in stile vittoriano di canottiere, cappucci e bloomers. Le due stanno ora lavorando sui jeans personalizzati Pantaloonies che Carter descrive come "una specie di album sul sedere".
La Carter ha in programma di tornare nel West End con un'apparizione in "Rubenstein's Kiss". Tuttavia, l'opera è stata ritardata a causa dei suoi impegni. La produzione doveva aprire nel novembre del 2004 ma è stata rimandata. Nel settembre 2008, il regista di Wild Target, Johnathan Lynn, ha confermato che la Carter aveva abbandonato il suo film a causa di difficoltà di ripresa. Ha poi continuato a dire che si era unita al cast del film di Tim Burton del 2010, Alice in Wonderland, dove ha interpretato la Regina Rossa. In quel film, ha recitato con gli attori Johnny Depp, Anne Hathaway, Christopher Lee e Alan Rickman. La Bonham Carter e la Hathaway hanno interpretato due sorelle in duello, la Regina Rossa e la Regina Bianca.
All'inizio del 2009, la Bonham Carter è stata nominata tra le 10 migliori attrici britanniche di tutti i tempi dal quotidiano The Times. È apparsa nella lista con le altre attrici britanniche Julie Andrews, Helen Mirren, Judi Dench e Audrey Hepburn.
Bonham Carter ha interpretato la nota autrice Enid Blyton nel film biografico della BBC4 TV, Enid, che mostra la vita dell'autrice. Questo film è andato in onda il 16 novembre 2009. La Carter ha recitato con Matthew Macfadyen e Denis Lawson.