A causa delle sue dimensioni estremamente grandi, la collezione del museo è divisa in molte parti, chiamate dipartimenti. I dipartimenti sono cambiati molte volte nel corso degli anni. A volte sono stati fusi insieme, divisi in dipartimenti più piccoli o rinominati e cambiati del tutto.
Dipartimento di Antico Egitto e Sudan
Il dipartimento di Antico Egitto e Sudan del British Museums è una delle più grandi collezioni di arte egizia antica del mondo. Solo il Museo Egizio del Cairo ha una collezione più grande. Coprono la storia egiziana e sudanese dal 10000 a.C. circa fino al XII secolo d.C., un periodo di circa 12.000 anni.
Circa 150 degli oggetti del dipartimento egizio facevano parte della prima collezione che fu data al museo da Hans Sloane nel 1753. Nel 1801 gli inglesi sconfissero i francesi, guidati da Napoleone Bonaparte, nella battaglia del Nilo. Dopo la battaglia, le forze britanniche presero molti manufatti dell'antico Egitto dai francesi sconfitti. Furono dati al British Museum nel 1803. Questi oggetti includevano la famosa Stele di Rosetta.
Il dipartimento ha continuato a crescere, pagando gli archeologi per andare in Egitto e in Sudan. Lo fecero fino al 2001, quando il governo egiziano rese molto più difficile per i musei portare i manufatti storici nel loro paese. La collezione ora ha più di 110.000 reperti.
Dipartimento di Grecia e Roma
Il dipartimento di Grecia e Roma del British Museum è una delle più grandi collezioni di oggetti antichi greci e romani del mondo. Gli oggetti provengono da quasi 4000 anni di storia europea, dal 3200 a.C. fino al IV secolo d.C.
Contiene parti di due delle sette meraviglie del mondo antico: il Mausoleo di Halikarnassos e il Tempio di Artemide a Efeso. Aveva anche molti pezzi presi dal Partenone di Atene, in Grecia. Come il resto del Museo, il dipartimento ottiene la maggior parte della sua collezione da scavi o dall'acquisizione di collezioni private. Alcuni dei primi oggetti della collezione furono acquistati dalla collezione di Sir William Hamilton nel 1772. Negli ultimi anni le regole del Museo su come può ottenere oggetti sono diventate molto più severe. Anche le regole di altri paesi che permettono ai musei di portare via gli oggetti sono diventate più severe. Questo ha significato che il British Museum ha gradualmente preso meno oggetti ogni anno negli ultimi tempi.
Dipartimento del Medio Oriente
Il British Museum Department of the Middle East ha la più grande collezione di arte mesopotamica del mondo, al di fuori dell'Iraq. Ha circa 300.000 oggetti, che coprono il periodo neolitico fino ad oggi. Ha oggetti da tutto il Medio Oriente, compresa la Mesopotamia (Iraq), Anatolia (Turchia), Levante (Siria, Libano e Giordania) e alcuni pezzi dall'Asia centrale. Anche le collezioni assira e sumera sono tra le più grandi del mondo.